Губернаторство, или комплекс структур, по отношению к которым Председатель, при содействии Генерального Секретаря и заместителя Генерального Секретаря, осуществляет исполнительную власть, подразделяется на Дирекции и Центральные департаменты.

Ниже приводятся основные сведения о структурах Губернаторства и их основных задачах.

Дирекции, на которые подразделяется Губернаторство:

Дирекция государственной бухгалтерии, в компетенцию которой входит ведение общей отчетности, бухгалтерской документации, управление государственным казначейством и подготовка общих бюджетов, предварительного и расходного, а также контроль в сфере отчетности.

Дирекция главных служб, в которую входят:

Служба транзита товаров, выполняющая важную функцию государственной таможни. Она также занимается получением и отправкой грузов для нужд Государства и структур Святого Престола и отвечает за управление железнодорожной станцией в Ватикане;

Механизаторская служба, которая ведет реестр ватиканских транспортных средств, выдает пропускные документы, свидетельства о техосмотре транспортных средств и водительские права, обеспечивает приобретение, обслуживание и управление служебных автомобилей Государства и Святого Престола;

Флорерия (Floreria) занимается оформлением помещений, предназначенных для совершения богослужений, церемоний и аудиенций, возглавляемых Святым Отцом в Ватикане и в Риме. Кроме того, она следит за обустройством апартаментов Верховного Понтифика, Кардиналов и Прелатов Святого Престола, и служебных государственных помещений, а также обеспечивает сохранность и ремонт вверенного ей имущества и проведение необходимой инвентаризации.

Дирекция служб безопасности и защиты граждан, которая следит за безопасностью и общественным порядком, в тесном взаимодействии с Понтификальной швейцарской гвардией и другими заинтересованными ватиканскими структурами, а также, в случае необходимости, с аналогичными структурами Итальянского государства и других государств. В нее входят:

Корпус жандармерии, который выполняет полицейские функции, включая функции пограничной, судебной и налоговой полиции, в том, что касается территориальной и личной безопасности, поддержания общественного порядка, предотвращения и наказания преступлений во взаимодействии с судебными органами и соответствующими властными структурами Святого Престола;

Корпус пожарной охраны, осуществляющий свою деятельность по срочному вмешательству и предотвращению опасностей для людей и имущества, в сотрудничестве с Дирекцией технических служб.

Дирекция здравоохранения и гигиены, которой вверены все вопросы общественного здоровья, гигиены территории и медицинское и санитарное обслуживание граждан и жителей Ватикана, а также служащих учреждений Ватикана и Святого Престола. Помимо круглосуточного пункта медицинской помощи, она обеспечивает возможность визитов к специалистам и проведения анализов. Во взаимодействии с ней (хотя и с автономным статусом) действует также Ватиканская аптека, в которой можно приобрести лекарства и другие медицинские товары.

Дирекция музеев, которой вверена задача охраны, хранения, реставрации и использования памятников искусства и различных коллекций, находящихся в собственности Святого Престола и управляемых Государством. Она также осуществляет надзор за использованием культурного достояния в соответствии с действующим ватиканским законодательством. Ватиканские музеи разделены на несколько секций, по виду сохраняемого наследия и принадлежности его к определенной эпохе, и располагают собственным реставрационным цехом и отделом научных исследований. В тесной связи с Музеями работает Департамент реализации изданий и репродукций, занимающийся подготовкой популярных изданий, касающихся экспонатов, хранящихся в Музеях, а таже репродукций самих экспонатов. Культурную и финансовую помощь Музеям в их деятельности оказывает организация «Patrons of the Arts in the Vatican Museums«. В ее задачи входит распространение в мире известности художественного наследия, хранящегося в Ватиканских музеях, а также пополнение фондов и их реставрация.

Дирекция технических служб, в задачи которой входит уход за недвижимым имуществом (территориями и зданиями) и обслуживание технических сооружений, при необходимом содействии Корпуса пожарной охраны. Помимо некоторых центральных служб, оказывающих непосредственную поддержку многообразной деятельности Дирекции, она включает:

Строительную службу, к ведению которой относится всё, что касается возведения и ремонта (текущего и срочного) зданий, как в самом Ватикане, так  и в других его владениях в экстратерриториальных зонах. Кроме того, она отвечает за поддержание в порядке дорог и садов в Ватикане, а также за сбор и утилизацию отходов.

Службу мастерских и сооружений, которая осуществляет контроль за гидросооружениями, электрооборудованием, системами отопления и кондиционирования воздуха, имеющимися в Ватикане и экстерриториальных зонах.

Дирекция телекоммуникаций, ведающая почтовой, телеграфной и телефонной связью. В нее входят:

Почтово-телеграфная служба;

Телефонная служба, занимающаяся вопросами телефонной связи с Ватиканом и некоторыми экстратерриториальными зонами.

Дирекция экономических служб, занимающаяся вопросами приобретения и продажи продуктов, горючего и других товаров, в режиме государственной монополии, действующей в Ватикане.

Дирекция Понтификальных вилл, в ведение которой входит управление и уход за экстратерриториальной зоной Кастель Гандольфо, с прилегающими зданиями и садами, предназначенными для летнего пребывания Верховного Понтифика. В ее задачи входит также управление фермой, расположенной на территории виллы и коммерческая реализация сельскохозяйственной продукции.

К Центральным департаментам, называемым так потому, что они подчиняются непосредственно Председателю Губернаторства, которому помогают Генеральный секретарь и заместитель Генерального секретаря, относятся:

Юридический департамент, занимающийся составлением нормативных положений и рассмотрением всех вопросов юридического характера.

Департамент персонала, в компетенцию которого входят все вопросы, относящиеся к персоналу Губернаторства, исполнение постановлений Кардинала Председателя в этой сфере, профессиональное образование сотрудников и кадровый учет. Департамент занимается также вопросами кадрового учета персонала, принадлежащего к внешним фирмам, действующим в Ватикане.

Департамент записей актов гражданского состояния, учета населения и нотариальных действий, ведущий все реестры рождений, браков, смертей, гражданства и пребывания. Он занимается также составлением  и хранением актов публичного и частного характера.

Департамент филателии и нумизматики, ведающий всеми вопросами чеканки монет и выпуска почтовых марок, а также их реализацией коллекционерам. Департамент руководит специальным Музеем филателии и нумизматики (в рамках Ватиканских музеев), в котором собраны монеты и марки, начиная с 1929 года, когда возникло Государство Град Ватикан.

Департамент информационных систем, которому вверено управление информационным аппаратом Губернаторства, а также сбор и подготовка данных и новостей, касающихся деятельности Государства.

Государственный архив, в задачи которого входит протоколирование и архивное хранение корреспонденции, относящейся к Понтификальной комиссии, руководителям Губернаторства и различным структурам.

Департамент паломничеств и туризма, работающий на площади св. Петра, предоставляет информационные и другие услуги помощи туристам, посещающим Град Ватикан, при содействии других организаций и структур Святого Престола, оказывающих помощь паломникам.

К Губернаторству относится также (хотя и осуществляет деятельность, не относящуюся прямо к его основным задачам) Ватиканская обсерватория – структура, расположенная в Понтификальном дворце в Кастель Гандольфо и занимающаяся преимущественно научной деятельностью в области астрономии и астрофизики. Ее действующий филиал уже в течение нескольких десятилетий расположен в Тусконе (штат Аризона, США), где была оборудована современная астрономическая обсерватория.

Для покрытия расходов, связанных с медицинским обслуживанием персонала Святого Престола и Государства, а также их близких, в случае болезни действует, на принципах взаимопомощи,  Фонд медицинского обслуживания, учрежденный в 1954 году. Он, однако, является организацией, независимой от Святого Престола и Государства.

В Ватикане действует также Пенсионный фонд, учрежденный в 1992 году, который, будучи также независимым от Государства и других структур Святого Престола, предусматривает выплату пенсий служащим, ушедшим на покой.